Filho de João Fernandes de Britto e Dalva Ayres de Freitas Britto, Ayres Britto nasceu em Propriá, cidade do Estado de Sergipe, em 8 de novembro de 1942. Segundo o portal oficial do STF, o ex-ministro formou-se pela Faculdade de Direito da Universidade Federal de Sergipe, em 1966.
Passou a trabalhar logo um ano após a conclusão do curso, mas não largou os estudos. Fez pós-graduação em Aperfeiçoamento em Direito Público e Privado pela Faculdade de Direito de Sergipe, Mestrado em Direito do Estado e Doutorado em Direito Constitucional, sendo estas duas especializações feitas pela Pontifícia Universidade Católica de São Paulo (PUCSP).
Na vida amorosa, conheceu Rita de Cássia Pinheiro Reis de Britto com quem teve cinco filhos, foram eles: Marcel de Castro Britto, Adriana de Castro Britto, Adriele Pinheiro Reis Ayres de Britto, Tainan Pinheiro Reis Ayres de Britto e Nara Pinheiro Reis Ayres de Britto.
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A profissão como advogado veio cedo, um ano após a conclusão do curso. Ainda em Sergipe, trabalhou como Consultor-Geral do Estado, Procurador- Geral de Justiça, Procurador do Tribunal de Contas e como chefe do Departamento Jurídico do Conselho de Desenvolvimento Econômico do Estado (CONDESE).
Fora do âmbito estadual, Ayres foi conselheiro federal da Ordem de Advogados do Brasil (OAB) e membro da Comissão de Constituição e Justiça. Além disso, foi professor nas seguintes instituições: Faculdade Tiradentes, Universidade Federal de Sergipe e Pontifícia Universidade Católica de São Paulo. Até ser nomeado, em 2003, pelo o então presidente Lula, como Ministro do STF.
Ayres Britto é apaixonado por poesias e advocacia, por isso deixou registrado o seu amor por estas duas vertentes em livros publicados em seu nome, como por exemplo:
Veja também: Biografia do ministro do STF Roberto Barroso [2]