Entre 1995 e 2000 passou a ser assessor jurídico da liderança do Partido dos Trabalhadores (PT) dentro da Câmara dos Deputados. Ainda entre este período, mais precisamente em 1998, saiu como advogado do PT nas campanhas presidenciais, onde Luís Inácio Lula da Silva estava concorrendo ao cargo de presidente da República.
Em 2002 e 2006 continuou como advogado de Lula nas campanhas eleitorais. Também foi professor, durante 1996 a 2002, dando aula de Direito Constitucional e Direito de Família na Faculdade de Direito do Centro de Ensino Unificado de Brasília (UNICEUB).
Para exercer a posição de Advogado Geral da União, Toffoli foi indicado por Lula em 2007, atuando na Advocacia-Geral da União até 2009.
Veja também: Biografia do ministro do STF Roberto Barroso [1]
Deixou o cargo anterior para se tornar ministro do Supremo Tribunal Federal, também indicado por Lula. Entrou para a função ocupando o cargo de Carlos Alberto Menezes Direito, que teria falecido. No STF tem atuação em importantes investigações.
Diante de tantos casos de repercussão nacional, é possível destacar as participações e contribuições do ministro Dias Toffoli em alguns deles, como: julgamento da constitucionalidade da Lei da Ficha Limpa, julgamento do Mensalão e na Operação Lava-Jato.
Mesmo ocupando um cargo dentro do STF, o ministro Dias Toffoli foi acusado de crime de responsabilidade por duas vezes, mas em ambas as acusações os pedidos foram negados pela Mesa do Senado Federal.
Veja também: Biografia do ministro do STF Marco Aurélio Mello [2]